Ventspils muzeja ekspozīciju Livonijas ordeņa pilī nosacīti veido divas daļas – digitālā ekspozīcija “Dzīvā vēsture” un telpās izvietoto ekspozīciju, kuras veidošana uzsākta 1999. gadā. Ekspozīcijas koncepcijas autors – Dr. hist. A. Radiņš, tās pilnveidošanas un detalizēšanas darbā 1999.–2002. gadā aktīvi piedalījās Ventspils muzeja speciālisti. 2000.–2002. gadā muzeja ekspozīcijas pirmās kārtas māksliniecisko iekārtojumu realizēja Jaņa Rozentāla Rīgas mākslas koledžas atbalsta fonds. Digitālo ekspozīciju pēc Ventspils muzeja pasūtījuma īstenoja SIA “Digitālā darbnīca”. 2011.-2012. gadā Ventspils muzeja speciālisti strādāja pie jaunās pastāvīgās ekspozīcijas “Ventspils pilsēta un novads vēstures ritumā zem dažādām varām” izveides, ko realizēja pilnsabiedrība “Interaktīvās dizaina sistēmas” un SIA “H2E”.

  • Ekspozīcijas izveidē tiek maksimāli respektēta pils kā eksponējams arhitektūras piemineklis.
  • Novada un pilsētas vēstures ekspozīcijas hronoloģiskie ietvari aptver 8. g. t. p. Kr. – 19./20. gs. miju.
  • Ekspozīcija tiek veidota kā izrāde, kas ietver gan eksponējamos priekšmetus, gan maketus, gan audiovizuālo informāciju.
  • Paralēli tradicionālajam muzeja priekšmetu eksponēšanas un informācijas pasniegšanas veidam plaši tiek izmantotas mūsdienu informācijas tehnoloģijas.
  • Ekspozīcija organiski iekļauj un papildina citas pilī attīstāmās aktivitātes un funkcijas – konferenču zāli, koncertu zāli,  nodarbību telpas.
  • Pamatekspozīcijas tematika ir saistīta ar Ventspils novada, pilsētas un ostas vēsturi.
  • Ventspils novada aizvēsture.
  • Ventspils novada kuršu, lībiešu un latviešu materiālā kultūra 13.–19. gs.
  • Ventspils – osta un pilsēta 13.–16. gs.
  • Ventspils Kurzemes un Zemgales hercogistes laikā.
  • Ventspils pilsēta un osta 19.gs. beigās – 20.gs. sākumā.
  • Livonijas ordeņa laika dzīvesveids pilī.
  • Ventspils novada muižas un muižnieku dzīvesveids 16.–19. gs.
  • Ventspils pils vēsture.
  • Ventspils pils – cietums 19. -20.gs.

Muzeja ekspozīcijas izvietotas pils 1. un 2. stāvā, pils tornī un cietuma ēkā, pils ārējā pagalmā.